经过一番战斗后，内森击败了卡米拉，得知休已经被德古拉附身，眼看着在邪恶道路上越走越远，内森及时赶到将休打倒并让其回归正路。接着内森来到礼仪堂，打败了德古拉，并拯救了他的师傅，使其免于在满月仪式中被献祭，休也成功救出莫里斯，最终德古拉被消灭，城堡崩塌，师徒三人圆满归来。

恶魔城月轮的登场人物，和之前系列作品关联极少，像是完全独立出来的故事，这里还有一件当年很有意思的趣闻，本作最初的设计中，游戏中等待被主角拯救的师傅，原本是经典角色里希特贝尔蒙特（Richter Belmont），但是科乐美不想让玩家心目中的英雄变成老爷爷，于是就换成了和主线毫无相关的人物。恶魔城月轮的故事线，在系列后续的作品中也没有得到延伸，游戏最终也成了独立出来的外传性作品，这也是本作受到争议的重要原因之一。

本作的基本玩法延续了恶魔城月下，玩家可以用相对自由的方式来探索二维空间的城堡，主角内森使用的主武器是皮鞭，消耗红心的辅助道具则是玩家非常熟悉的怀表、飞刀、斧头、圣水、十字架五件套。人物的装备只有三项：身体加两手臂，基本数值包括了STR、DEF、INT、LCK、HP、MP、HEART，消灭敌人获得经验值和装备，在地图中寻找提升上限的道具，这些基本元素对于老玩家可以说非常熟悉，没接触过系列的新玩家也能很快上手。

恶魔城月下的地图中，设计了多种不同类型的障碍物，玩家需要击败特定BOSS或完成事件后，才能获得进一步探索的能力，最终走遍城堡每一个角落，恶魔城月下设计了多种特殊能力外加狼、蝙蝠、烟雾三种变身，这种不断升级探索方式的设计，也是系列后续作品的核心设计之一。

而来到GBA掌机的恶魔城月轮，由于按键数量大幅减少，地图探索方式也变成了完全依靠特殊能力，最初的基本动作包括攻击、跳跃、蹲下、滑铲，以及原地转鞭子格挡等，之后逐渐获得特殊道具并获得相应的能力，包括可以冲刺跳跃更远距离的冲刺靴、可以在空中二段跳的跳空石、可以撞开挡路石块的头撞盔、可以在墙壁间跳跃的推进靴、可以推动木箱的重力戒指、可以在水中移动的净化石、可以连续高跳的洛克鸟羽毛，以及开启最终BOSS战房间的钥匙，另外有些房间还加入了类似推箱子的解谜元素。

游戏的地图也包括了存档屋、传送点等，玩家可以随时查看地图，此外有大量隐藏房间，玩家需要仔细探索并破坏后才能进入，本作的地图完成度最高为100%，没有像月下那样的正逆城设计。另外游戏中没有商店设计，所有道具都靠消灭敌人或探索获取，不能购买和出售，甚至连金币也没有加入。